Декстер Морган, некогда известный как серийный убийца, наказывающий виновных, пытается начать новую жизнь вдали от Майами. Он обосновался в тихом городке на севере штата Нью-Йорк, скрываясь под вымышленным именем и стараясь подавить в себе темные позывы, которые так долго управляли его существованием. Он работает простым сотрудником в местной фирме, пытаясь слиться с серой массой обывателей, но его внутренний монолог, полный сарказма и самоанализа, выдает постоянную борьбу. Декстер строит отношения с новой женщиной, пытаясь имитировать нормальную жизнь, но призраки прошлого не оставляют его. Тень его приемного отца Гарри, чей «кодекс» когда-то направлял его убийства, и память о погибшей жене Рите преследуют его, не давая полностью отрешиться от того, кем он был. Он верит, что может заглушить своего «Темного Попутчика», но спокойствие оказывается обманчивым.
Внезапно в идиллическом, на первый взгляд, городке начинается череда тревожных исчезновений и жестоких убийств. Местная полиция не в состоянии раскрыть преступления, которые несут на себе отпечаток работы организованного и методичного маньяка. Декстер, наблюдая за расследованием со стороны, чувствует, как в нем просыпаются старые инстинкты. Его аналитический ум, отточенный годами работы судмедэкспертом и охотником на преступников, невольно начинает выстраивать картину произошедшего. Он понимает, что новый убийца действует по устоявшемуся ритуалу, оставляя специфические улики. Внутренняя борьба между желанием сохранить новообретенное спокойствие и непреодолимой тягой к правосудию, пусть и извращенному, достигает пика. В конце концов, «Темный Попутчик» берет верх, и Декстер осознает, что не может оставаться в стороне, когда невинные люди гибнут, а правосудие бессильно. Он вновь достает свои инструменты, возрождает ритуал и выходит на ночную охоту, понимая, что его попытка стать нормальным человеком потерпела крах и его истинная сущность требует выхода, чтобы остановить нового монстра, терроризирующего город.